The role of inbreeding, kin competition, and environmental variability in the evolution of short- and long-distance dispersal in Eriosyce (Cactaceae).
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Date
2025
Authors
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Publisher
Universidad de ConcepciĆ³n
Abstract
Dispersal, the tendency of individuals to move away from parental patches, plays a critical role in determining patterns of gene flow, shaping the genetic structure of plant populations, and facilitating the colonization of novel habitats. Despite its eco-evolutionary importance, the mechanisms driving shifts in dispersal modes remain scarcely understood. Three major evolutionary drivers of dispersal evolution have been recognized: kin competition, inbreeding depression, and environmental variability. However, the evolution of dispersal cannot be understood by relying on single factors but on the synergistic interaction of various evolutionary drivers. These evolutionary drivers often operate with more intensity under extreme conditions, as in the case of arid environments. The patchy distribution of resources creates suitable limited-size microhabitats that favor reduced dispersal for their occupation and maintenance, although intensifying kin competition. Furthermore, reduced dispersal enables the occupation of suitable microhabitats, although it may enhance mating among relatives, leading to inbreeding, potentially compromising population viability in changing environments. On the other hand, the high spatio-temporal variability of deserts (characterized by severe droughts and brief resource pulses), creates strong selective pressures that may favor persisting in suitable local microhabitats or the long-distance escape to colonize distant suitable sites.
Although contrasting dispersal modes are relatively common in arid environments, the relative importance of these evolutionary drivers has not been explored yet. The genus Eriosyce (Cactaceae) provides a unique study system, as closely related taxa inhabiting the Huasco Valley of the Atacama Desert have evolved contrasting dispersal modes. The Atacama Desert represents one of the most extreme arid environments, characterized by hyperarid conditions that create distinct habitat types, such as coastal terraces and rocky outcrops. Long-distance dispersal taxa (dispersed by wind) inhabit coastal terraces, representing large, empty or sparsely vegetated habitats. Conversely, short-distance dispersal taxa (dispersed by animals) are microhabitat specialists occupying rocky outcrops, which constitute heterogenous, size-limited habitats. Therefore, I hypothesize that kin competition, inbreeding depression, and environmental variability operate simultaneously and complementarily to shape dispersal modes in Eriosyce, with their relative importance varying according to the distinct ecological conditions of coastal terraces versus rocky outcrops.
Here, I employed a comprehensive methodological approach to examine how these evolutionary drivers have promoted the evolution of contrasting dispersal modes in six Eriosyce taxa from the Huasco Valley. In Chapter II, using population genomic analyses to assess genetic diversity and inbreeding, I found unexpected patterns that differed from theoretical expectations that long-distance dispersal reduces inbreeding. Genetic analysis revealed that long-distance dispersal taxa exhibit higher levels of inbreeding than short-distance dispersal taxa, while genetic diversity was similar between both groups. This pattern suggests that other ecological processes, such as historical demographic events (founder effects and population bottlenecks) have been more important than contemporary dispersal modes in shaping inbreeding and genetic diversity of these taxa. In Chapter III, relatedness analysis supports the role of kin competition as a major driver of dispersal evolution. Long-distance dispersal taxa showed a significant reduction of mean relatedness compared to short-distance dispersal taxa, besides exhibiting significant negative gradients of relatedness with geographic distance. Conversely, short-distance dispersal taxa maintained genetic similarity uniformly despite distance, evidencing localized gene flow restricted to nearby individuals within rocky outcrops.
Furthermore, Chapter IV employed a multi-dimensional characterization of environmental variability using four environmental indices to quantify resource availability, environmental stress, spatial heterogeneity, and temporal heterogeneity. This analysis revealed large differences in the habitats occupied by taxa with long- and short-distance dispersal. Coastal terraces exhibited high resource availability, defined by elevated soil water content, organic carbon, and total nitrogen, but also extreme environmental stress and spatial homogeneity, creating high-risk and high-reward environments. In contrast, rocky outcrops exhibited lower environmental stress and high spatial heterogeneity, providing multiple suitable microhabitats that serve as refugia from harsh environmental conditions. These results present strong evidence supporting that dispersal mode evolution results from the interaction among multiple evolutionary drivers. Specifically, I found that kin competition reduced genetic relatedness in long-distance dispersal taxa, while maintaining uniform similarity in short-distance taxa. Furthermore, environmental variability create distinct selective environments, with coastal terraces favoring wind dispersal through high resource availability but extreme stress, and rocky outcrops promoting animal dispersal through spatial heterogeneity and microhabitat diversity. This research contributes to a deeper understanding of dispersal evolution in arid environments, where the patchy occupation of suitable habitats may be a key mechanism promoting diversification in species-rich desert lineages such as Eriosyce and other diverse groups adapted to aridity conditions. The findings highlight the need for integrative approaches that include multiple temporal and spatial scales in the study of evolutionary adaptations.
La dispersiĆ³n, es decir, la tendencia de los individuos a alejarse de los parches parentales, tiene un rol clave determinando patrones de flujo gĆ©nico, modelando la estructura genĆ©tica de las poblaciones y facilitando la colonizaciĆ³n de nuevos hĆ”bitats. A pesar de su importancia eco-evolutiva, los mecanismos que impulsan el cambio en los modos de dispersiĆ³n permanecen escasamente comprendidos. Se reconocen tres principales impulsores evolutivos de la evoluciĆ³n de la dispersiĆ³n: competencia entre parientes, depresiĆ³n endogĆ”mica y variabilidad ambiental. Sin embargo, la evoluciĆ³n de la dispersiĆ³n no puede entenderse basĆ”ndose en factores Ćŗnicos, sino en la interacciĆ³n sinĆ©rgica de varios impulsores evolutivos. Estos impulsores operan con mayor intensidad bajo condiciones extremas, como en ambientes Ć”ridos. La distribuciĆ³n en parches de los recursos crea microhĆ”bitats adecuados de tamaƱo limitado que favorecen la dispersiĆ³n reducida para su ocupaciĆ³n y mantenimiento, pero intensificando la competencia entre parientes. Aunque que la dispersiĆ³n reducida permite la ocupaciĆ³n de microhĆ”bitats, puede incrementar el apareamiento entre parientes, llevando a endogamia, comprometiendo potencialmente la viabilidad poblacional en ambientes desafiantes. Por otro lado, la alta variabilidad espacio-temporal de los desiertos (sequĆas severas y pulsos breves de recursos), crea fuertes presiones selectivas que pueden favorecer el mantenimiento de microhĆ”bitats locales adecuados o el escape a larga distancia para colonizar sitios distantes. Aunque los modos de dispersiĆ³n contrastantes son relativamente comunes en ambientes Ć”ridos, la importancia relativa de estos impulsores evolutivos no ha sido explorada. El gĆ©nero Eriosyce (Cactaceae) provee un sistema de estudio Ćŗnico, ya que taxones cercanamente relacionados que habitan el Valle del Huasco del Desierto de Atacama han evolucionado modos de dispersiĆ³n contrastantes. El Desierto de Atacama representa uno de los ambientes Ć”ridos mĆ”s extremos, caracterizado por condiciones hiperĆ”ridas que crean distintos tipos de hĆ”bitat, como terrazas costeras y afloramientos rocosos. Los taxones con dispersiĆ³n de larga distancia (mediada por viento) habitan terrazas costeras, representando hĆ”bitats grandes, vacĆos o escasamente vegetados. Por el contrario, los taxones con dispersiĆ³n de corta distancia (mediada por animales) son especialistas de microhĆ”bitat que ocupan afloramientos rocosos, los cuales constituyen hĆ”bitats heterogĆ©neos de tamaƱo limitado. Por lo tanto, hipotetizo que la competencia entre parientes, la depresiĆ³n endogĆ”mica y la variabilidad ambiental operan simultĆ”neamente y de manera complementaria para modelar los modos de dispersiĆ³n en Eriosyce, con su importancia relativa variando segĆŗn las condiciones ecolĆ³gicas distintas de las terrazas costeras versus los afloramientos rocosos. AquĆ, empleĆ© una aproximaciĆ³n integral para examinar cĆ³mo estos impulsores evolutivos han promovido la evoluciĆ³n de modos de dispersiĆ³n contrastantes en seis taxones de Eriosyce del Valle del Huasco. En el CapĆtulo II, usando anĆ”lisis genĆ³micos poblacionales para evaluar diversidad genĆ©tica y endogamia, encontrĆ© patrones que diferĆan de las expectativas de que la dispersiĆ³n a larga distancia reduce la endogamia. El anĆ”lisis genĆ©tico revelĆ³ que los taxones con dispersiĆ³n de larga distancia exhiben mayores niveles de endogamia que los taxones con dispersiĆ³n reducida, mientras que la diversidad genĆ©tica fue similar en ambos grupos. Este patrĆ³n sugiere que otros procesos ecolĆ³gicos, como eventos demogrĆ”ficos histĆ³ricos (efecto fundador y cuellos de botella poblacionales) han sido mĆ”s importantes que los modos de dispersiĆ³n contemporĆ”neos en modelar la endogamia y diversidad genĆ©tica de estos taxones. En el CapĆtulo III, el anĆ”lisis de parentesco apoya el rol de la competencia entre parientes como un impulsor principal de la evoluciĆ³n de la dispersiĆ³n. Los taxones con dispersiĆ³n de larga distancia mostraron una reducciĆ³n significativa del parentesco promedio comparado con los taxones con dispersiĆ³n reducida, ademĆ”s de gradientes negativos significativos de parentesco con la distancia geogrĆ”fica. Por el contrario, los taxones con dispersiĆ³n reducida mantuvieron similitud genĆ©tica uniformemente a pesar de la distancia, evidenciando flujo gĆ©nico localizado restringido a individuos cercanos dentro de afloramientos rocosos. El CapĆtulo IV empleĆ³ una caracterizaciĆ³n multidimensional de la variabilidad ambiental usando cuatro Ćndices para cuantificar disponibilidad de recursos, estrĆ©s ambiental, heterogeneidad espacial y heterogeneidad temporal. Esto revelĆ³ importantes diferencias en los hĆ”bitats ocupados por taxones con modos de dispersiĆ³n contrastantes. Las terrazas costeras exhibieron alta disponibilidad de recursos, pero tambiĆ©n estrĆ©s ambiental extremo y homogeneidad espacial, creando ambientes de alto riesgo-alta recompensa. En contraste, los afloramientos rocosos exhibieron menor estrĆ©s ambiental y alta heterogeneidad espacial, proporcionando mĆŗltiples microhĆ”bitats adecuados que sirven como refugios de condiciones ambientales severas. Estos resultados evidencian que la evoluciĆ³n de la dispersiĆ³n resulta de la interacciĆ³n compleja entre mĆŗltiples impulsores evolutivos. EspecĆficamente, encontrĆ© que la competencia de parentesco redujo el parentesco genĆ©tico en taxones de dispersiĆ³n a larga distancia, mientras que mantenĆa una similitud uniforme en taxones de dispersiĆ³n a corta distancia. La variabilidad ambiental creĆ³ hĆ”bitats selectivos distintivos: las terrazas costeras favorecieron la dispersiĆ³n por viento debido a la alta disponibilidad de recursos, pero con estrĆ©s extremo, mientras que los afloramientos rocosos promovieron la dispersiĆ³n animal debido a la heterogeneidad espacial y la diversidad de microhĆ”bitats. Esta investigaciĆ³n contribuye a un mayor entendimiento de la evoluciĆ³n de la dispersiĆ³n en ambientes Ć”ridos, donde la ocupaciĆ³n de parches de hĆ”bitats adecuados puede ser un mecanismo clave promoviendo diversificaciĆ³n en linajes desĆ©rticos ricos en especies como Eriosyce y otros grupos diversos adaptados a condiciones de aridez. Los hallazgos destacan la necesidad de aproximaciones integrativas que incluyan mĆŗltiples escalas temporales y espaciales en el estudio de adaptaciones evolutivas.
La dispersiĆ³n, es decir, la tendencia de los individuos a alejarse de los parches parentales, tiene un rol clave determinando patrones de flujo gĆ©nico, modelando la estructura genĆ©tica de las poblaciones y facilitando la colonizaciĆ³n de nuevos hĆ”bitats. A pesar de su importancia eco-evolutiva, los mecanismos que impulsan el cambio en los modos de dispersiĆ³n permanecen escasamente comprendidos. Se reconocen tres principales impulsores evolutivos de la evoluciĆ³n de la dispersiĆ³n: competencia entre parientes, depresiĆ³n endogĆ”mica y variabilidad ambiental. Sin embargo, la evoluciĆ³n de la dispersiĆ³n no puede entenderse basĆ”ndose en factores Ćŗnicos, sino en la interacciĆ³n sinĆ©rgica de varios impulsores evolutivos. Estos impulsores operan con mayor intensidad bajo condiciones extremas, como en ambientes Ć”ridos. La distribuciĆ³n en parches de los recursos crea microhĆ”bitats adecuados de tamaƱo limitado que favorecen la dispersiĆ³n reducida para su ocupaciĆ³n y mantenimiento, pero intensificando la competencia entre parientes. Aunque que la dispersiĆ³n reducida permite la ocupaciĆ³n de microhĆ”bitats, puede incrementar el apareamiento entre parientes, llevando a endogamia, comprometiendo potencialmente la viabilidad poblacional en ambientes desafiantes. Por otro lado, la alta variabilidad espacio-temporal de los desiertos (sequĆas severas y pulsos breves de recursos), crea fuertes presiones selectivas que pueden favorecer el mantenimiento de microhĆ”bitats locales adecuados o el escape a larga distancia para colonizar sitios distantes. Aunque los modos de dispersiĆ³n contrastantes son relativamente comunes en ambientes Ć”ridos, la importancia relativa de estos impulsores evolutivos no ha sido explorada. El gĆ©nero Eriosyce (Cactaceae) provee un sistema de estudio Ćŗnico, ya que taxones cercanamente relacionados que habitan el Valle del Huasco del Desierto de Atacama han evolucionado modos de dispersiĆ³n contrastantes. El Desierto de Atacama representa uno de los ambientes Ć”ridos mĆ”s extremos, caracterizado por condiciones hiperĆ”ridas que crean distintos tipos de hĆ”bitat, como terrazas costeras y afloramientos rocosos. Los taxones con dispersiĆ³n de larga distancia (mediada por viento) habitan terrazas costeras, representando hĆ”bitats grandes, vacĆos o escasamente vegetados. Por el contrario, los taxones con dispersiĆ³n de corta distancia (mediada por animales) son especialistas de microhĆ”bitat que ocupan afloramientos rocosos, los cuales constituyen hĆ”bitats heterogĆ©neos de tamaƱo limitado. Por lo tanto, hipotetizo que la competencia entre parientes, la depresiĆ³n endogĆ”mica y la variabilidad ambiental operan simultĆ”neamente y de manera complementaria para modelar los modos de dispersiĆ³n en Eriosyce, con su importancia relativa variando segĆŗn las condiciones ecolĆ³gicas distintas de las terrazas costeras versus los afloramientos rocosos. AquĆ, empleĆ© una aproximaciĆ³n integral para examinar cĆ³mo estos impulsores evolutivos han promovido la evoluciĆ³n de modos de dispersiĆ³n contrastantes en seis taxones de Eriosyce del Valle del Huasco. En el CapĆtulo II, usando anĆ”lisis genĆ³micos poblacionales para evaluar diversidad genĆ©tica y endogamia, encontrĆ© patrones que diferĆan de las expectativas de que la dispersiĆ³n a larga distancia reduce la endogamia. El anĆ”lisis genĆ©tico revelĆ³ que los taxones con dispersiĆ³n de larga distancia exhiben mayores niveles de endogamia que los taxones con dispersiĆ³n reducida, mientras que la diversidad genĆ©tica fue similar en ambos grupos. Este patrĆ³n sugiere que otros procesos ecolĆ³gicos, como eventos demogrĆ”ficos histĆ³ricos (efecto fundador y cuellos de botella poblacionales) han sido mĆ”s importantes que los modos de dispersiĆ³n contemporĆ”neos en modelar la endogamia y diversidad genĆ©tica de estos taxones. En el CapĆtulo III, el anĆ”lisis de parentesco apoya el rol de la competencia entre parientes como un impulsor principal de la evoluciĆ³n de la dispersiĆ³n. Los taxones con dispersiĆ³n de larga distancia mostraron una reducciĆ³n significativa del parentesco promedio comparado con los taxones con dispersiĆ³n reducida, ademĆ”s de gradientes negativos significativos de parentesco con la distancia geogrĆ”fica. Por el contrario, los taxones con dispersiĆ³n reducida mantuvieron similitud genĆ©tica uniformemente a pesar de la distancia, evidenciando flujo gĆ©nico localizado restringido a individuos cercanos dentro de afloramientos rocosos. El CapĆtulo IV empleĆ³ una caracterizaciĆ³n multidimensional de la variabilidad ambiental usando cuatro Ćndices para cuantificar disponibilidad de recursos, estrĆ©s ambiental, heterogeneidad espacial y heterogeneidad temporal. Esto revelĆ³ importantes diferencias en los hĆ”bitats ocupados por taxones con modos de dispersiĆ³n contrastantes. Las terrazas costeras exhibieron alta disponibilidad de recursos, pero tambiĆ©n estrĆ©s ambiental extremo y homogeneidad espacial, creando ambientes de alto riesgo-alta recompensa. En contraste, los afloramientos rocosos exhibieron menor estrĆ©s ambiental y alta heterogeneidad espacial, proporcionando mĆŗltiples microhĆ”bitats adecuados que sirven como refugios de condiciones ambientales severas. Estos resultados evidencian que la evoluciĆ³n de la dispersiĆ³n resulta de la interacciĆ³n compleja entre mĆŗltiples impulsores evolutivos. EspecĆficamente, encontrĆ© que la competencia de parentesco redujo el parentesco genĆ©tico en taxones de dispersiĆ³n a larga distancia, mientras que mantenĆa una similitud uniforme en taxones de dispersiĆ³n a corta distancia. La variabilidad ambiental creĆ³ hĆ”bitats selectivos distintivos: las terrazas costeras favorecieron la dispersiĆ³n por viento debido a la alta disponibilidad de recursos, pero con estrĆ©s extremo, mientras que los afloramientos rocosos promovieron la dispersiĆ³n animal debido a la heterogeneidad espacial y la diversidad de microhĆ”bitats. Esta investigaciĆ³n contribuye a un mayor entendimiento de la evoluciĆ³n de la dispersiĆ³n en ambientes Ć”ridos, donde la ocupaciĆ³n de parches de hĆ”bitats adecuados puede ser un mecanismo clave promoviendo diversificaciĆ³n en linajes desĆ©rticos ricos en especies como Eriosyce y otros grupos diversos adaptados a condiciones de aridez. Los hallazgos destacan la necesidad de aproximaciones integrativas que incluyan mĆŗltiples escalas temporales y espaciales en el estudio de adaptaciones evolutivas.
Description
Tesis presentada para optar al grado de Doctor/a en SistemƔtica y Biodiversidad.
Keywords
Dispersal of plants, Genetic diversity, Inbreeding, Evolution, Cactaceae