Stress memory in the offspring of chenopodium quinoa willd (amaranthaceae) exposed to nitrogen deficiency.
Date
2025
Authors
Journal Title
Journal ISSN
Volume Title
Publisher
Universidad de Concepción
Abstract
Plants have developed various strategies to cope with abiotic stress throughout their lives; however, environmental stress can have lasting effects, positively modifying the physiological responses of plants to subsequent stress episodes. This phenomenon known as preconditioning or stress memory. Interestingly, this memory can even be transmitted to their offspring, referred to as “intergenerational” or “transgenerational” stress memory.
Chenopodium quinoa Willd. (Amaranthaceae) is a species known for its high tolerance to multiple stresses, including N deficit. In this thesis, we hypothesize that C. quinoa is able of transfer a “stress memory” to its offspring, induced by N deficiency. This “stress memory” is addressed through the study of the phenotype and physiological, biochemical, and molecular traits of mother plants (F0) and their progeny (F1 and F2) grown under optimal (HN) and deficient (LN) N conditions.
The mother plants (F0) grown under LN conditions showed a significant reduction of photosynthesis and an increase in thermal dissipation, which was associated with yield reductions. In addition, changes in the metabolic composition of seeds were observed, which were associated with accelerated germination compared to seeds from plants grown at HN.
Regarding the biometric and physiological responses of F1 seedlings (daughters), descendants of LN plants grown in LN (LNF0LNF1) presented a greater biomass and higher number of secondary roots, which were positively related to increased photosynthesis and stomatal conductance. Similarly, in the F2 generation (granddaughters), descendants of LN plants also showed greater shoot and root biomass when grown at LN, regardless of N conditions of their respective mother (F1) were grown (LNF0HNF1LNF2 or LNF0LNF1LNF2). Interestingly, in F2 although no changes in photosynthesis were observed, the reduction in thermal dissipation and the increase in photochemical efficiency (also observed in F1) suggests a transgenerational adjustment in energy use and dissipation mechanisms.
Additional metabolomic studies in F1 and F2 highlighted a higher starch, terpene, lipid and flavonoid content in seedlings descended from LN plants, suggesting a greater C per unit of N than those descended from HN plants. The changes observed in F2 did not vary according to N condition of F1, suggesting that the ancestral environment (grandmother plants), and not only the maternal environment is playing a key role in offspring performance.
Finally, we identified differentially expressed genes predominantly influenced by F0 N conditions. These include genes related to N acquisition and DNA methylation (NRT1.1, GLR2.1, SAM-dependent MTasa, QR, E2F TF3 and GRAS), which were up-regulated in the offspring of LNF0 mother plants in both generations (F1 and F2). The changes in the expression were related to physiological responses across generations. Additionally, through co-expression networks studies, key regulatory genes that modulate the expression of genes related to memory persistence and reversion were suggested.
Taking together, the findings of this thesis reveal a differential performance between the offspring of F0 plants grown at optimal (HN) or low nitrogen (LN) conditions. These results support the conclusion that C. quinoa is capable of transmitting a “stress memory” to its progeny, modulating their physiological, metabolic, and transcriptomic responses. This inherited memory enhances the offspring’s capacity to cope with N deficient environments.
Las plantas han desarrollado variadas estrategias para lidiar con el estrés abiótico a lo largo de sus vidas, sin embargo, el estrés ambiental puede tener efectos duraderos, modificando positivamente las respuestas fisiológicas de las plantas a los siguientes episodios de estrés. Esto se ha denominado pre-acondicionamiento o memoria del estrés. Interesantemente, esta memoria puede incluso ser transmitida a su descendencia, denominándose “memoria inter o transgeneracional”. Chenopodium quinoa Willd (Amaranthaceae) es una especie que se caracteriza por una gran tolerancia a múltiples estreses, incluyendo el déficit de N. En esta tesis hipotetizamos que C. quinoa es capaz de transferir una “memoria” a su descendencia, inducida por déficit de N. Esta “memoria” es abordada través del estudio del fenotipo y características fisiológicas, bioquímicas y moleculares de plantas madre (F0) hacia su descendencia (F1 y F2) crecidas bajo condiciones óptimas (HN) y deficientes de N (LN). Las plantas madre (F0) crecidas bajo condiciones de LN mostraron una reducción significativa de la fotosíntesis y un incremento de la disipación térmica de la energía, que se asoció con reducciones del rendimiento. Además, se observaron cambios en la composición metabólica de las semillas, que se asociaron a una germinación acelerada comparada a semillas provenientes de plantas crecidas a HN. Respecto a las respuestas biométricas y fisiológicas de las plántulas F1 (hijas), descendientes de plantas LN y crecidas en LN (LNF0LNF1), estas presentaron una mayor biomasa y número de raíces secundarias, lo que se relacionó positivamente con un aumento en la fotosíntesis y conductancia estomática. Al igual que en F1, las descendientes de LN en F2 (nietas) presentaron una mayor biomasa área y radicular cuando fueron crecidas en LN, sin distinción de en qué condición crecieron sus respectivas madres (F1) (LNF0HNF1LNF2 o LNF0LNF1LNF2). Interesantemente, en F2 si bien no se observaron cambios en la fotosíntesis, la reducción de la disipación térmica y aumento de la eficiencia fotoquímica (también observado en F1) sugieren un ajuste transgeneracional en los mecanismos de uso y disipación de la energía. Estudios metabólicos adicionales en F1 y F2 indicaron un mayor contenido de almidón, terpenos, lípidos y flavonoides en plántulas descendientes de LN, sugiriendo una mayor ganancia de C por unidad de N que las plantas descendientes de HN. Los cambios en F2 no mostraron distinción de la condición de N de la F1, sugiriendo que el ambiente ancestral (plantas abuelas) y no sólo el materno, están jugando un papel clave en el desempeño de la descendencia. Finalmente, identificamos genes diferencialmente expresados influenciados predominantemente por las condiciones de N de la F0. Entre estos se genes relacionados con la adquisición de N y metilación del ADN (NRT1.1, GLR2.1, SAM-dependent MTasa, QR, E2F TF3 y GRAS), los cuales se encuentran up-regulados en la descendencia de madres crecidas a LNF0 en ambas generaciones (F1 y F2). Los cambios de expresión de estos genes fueron relacionados con las modificaciones fisiológicas a través de las generaciones. Adicionalmente, a través del estudio de redes de coexpresión se sugieren genes regulatorios clave que modulan la expresión de genes relacionados a la persistencia y reversión de la memoria. En conjunto, los resultados de esta tesis demuestran un desempeño diferencial entre la descendencia de plantas F0 crecidas a HN o LN. Concluimos que C. quinoa es capaz de transmitir una “memoria del estrés” a su descendencia, modulando sus respuestas fisiológicas, metabólicas y de expresión de genes, con implicancias en su resistencia frente a condiciones limitantes de N.
Las plantas han desarrollado variadas estrategias para lidiar con el estrés abiótico a lo largo de sus vidas, sin embargo, el estrés ambiental puede tener efectos duraderos, modificando positivamente las respuestas fisiológicas de las plantas a los siguientes episodios de estrés. Esto se ha denominado pre-acondicionamiento o memoria del estrés. Interesantemente, esta memoria puede incluso ser transmitida a su descendencia, denominándose “memoria inter o transgeneracional”. Chenopodium quinoa Willd (Amaranthaceae) es una especie que se caracteriza por una gran tolerancia a múltiples estreses, incluyendo el déficit de N. En esta tesis hipotetizamos que C. quinoa es capaz de transferir una “memoria” a su descendencia, inducida por déficit de N. Esta “memoria” es abordada través del estudio del fenotipo y características fisiológicas, bioquímicas y moleculares de plantas madre (F0) hacia su descendencia (F1 y F2) crecidas bajo condiciones óptimas (HN) y deficientes de N (LN). Las plantas madre (F0) crecidas bajo condiciones de LN mostraron una reducción significativa de la fotosíntesis y un incremento de la disipación térmica de la energía, que se asoció con reducciones del rendimiento. Además, se observaron cambios en la composición metabólica de las semillas, que se asociaron a una germinación acelerada comparada a semillas provenientes de plantas crecidas a HN. Respecto a las respuestas biométricas y fisiológicas de las plántulas F1 (hijas), descendientes de plantas LN y crecidas en LN (LNF0LNF1), estas presentaron una mayor biomasa y número de raíces secundarias, lo que se relacionó positivamente con un aumento en la fotosíntesis y conductancia estomática. Al igual que en F1, las descendientes de LN en F2 (nietas) presentaron una mayor biomasa área y radicular cuando fueron crecidas en LN, sin distinción de en qué condición crecieron sus respectivas madres (F1) (LNF0HNF1LNF2 o LNF0LNF1LNF2). Interesantemente, en F2 si bien no se observaron cambios en la fotosíntesis, la reducción de la disipación térmica y aumento de la eficiencia fotoquímica (también observado en F1) sugieren un ajuste transgeneracional en los mecanismos de uso y disipación de la energía. Estudios metabólicos adicionales en F1 y F2 indicaron un mayor contenido de almidón, terpenos, lípidos y flavonoides en plántulas descendientes de LN, sugiriendo una mayor ganancia de C por unidad de N que las plantas descendientes de HN. Los cambios en F2 no mostraron distinción de la condición de N de la F1, sugiriendo que el ambiente ancestral (plantas abuelas) y no sólo el materno, están jugando un papel clave en el desempeño de la descendencia. Finalmente, identificamos genes diferencialmente expresados influenciados predominantemente por las condiciones de N de la F0. Entre estos se genes relacionados con la adquisición de N y metilación del ADN (NRT1.1, GLR2.1, SAM-dependent MTasa, QR, E2F TF3 y GRAS), los cuales se encuentran up-regulados en la descendencia de madres crecidas a LNF0 en ambas generaciones (F1 y F2). Los cambios de expresión de estos genes fueron relacionados con las modificaciones fisiológicas a través de las generaciones. Adicionalmente, a través del estudio de redes de coexpresión se sugieren genes regulatorios clave que modulan la expresión de genes relacionados a la persistencia y reversión de la memoria. En conjunto, los resultados de esta tesis demuestran un desempeño diferencial entre la descendencia de plantas F0 crecidas a HN o LN. Concluimos que C. quinoa es capaz de transmitir una “memoria del estrés” a su descendencia, modulando sus respuestas fisiológicas, metabólicas y de expresión de genes, con implicancias en su resistencia frente a condiciones limitantes de N.
Description
Tesis presentada para optar al grado de Doctor/a en Sistemática y Biodiversidad.
Keywords
Quinoa, Stress (Physiology), Plants, Nitrogen